Tweehonderd jaar na de dood van luitenant Ripley klonen een groep wetenschappers haar, in de hoop het ultieme wapen te kweken. Maar de nieuwe Ripley zit vol verrassingen... net als de nieuwe aliens. Ripley moet samenwerken met een groep smokkelaars om te voorkomen dat de wezens de Aarde bereiken.

Op weg naar een afgelegen planeet aan de verre kant van de melkweg, ontdekt de bemanning van het kolonieschip 'Covenant' wat wordt gedacht een nog niet in kaart gebracht paradijs te zijn, maar wat in werkelijkheid een donkere, gevaarlijke wereld is. Deze wereld heeft slechts één inwoner: de 'synthetische' David, overlevende van de gedoemde Prometheus-expeditie.

Na te zijn ontsnapt met Newt en Hicks van de buitenaardse planeet, stort Ripley neer op Fiorina 161, een gevangenisplaneet die ook een strafinrichting huisvest. Helaas overleven Newt en Hicks de crash niet, maar een nog ongewenstere bezoeker wel. De gevangenis staat geen wapens van welke aard dan ook toe, en omdat hulp nog lang op zich zal laten wachten, moeten de gevangenen zien te overleven op elke mogelijke manier.

Het Hollywood van de jaren 1930 wordt herbeoordeeld door de ogen van de scherpe sociale criticus en alcoholische scenarioschrijver Herman J. Mankiewicz, terwijl hij zich haast om het scenario van Citizen Kane af te maken.

Gevangen in de paniekkamer van hun New Yorkse brownstone, een verborgen ruimte gebouwd als toevluchtsoord in geval van inbraken, spelen de pas gescheiden Meg Altman en haar jonge dochter Sarah een dodelijk kat-en-muisspel met drie indringers - Burnham, Raoul en Junior - tijdens een brute huisinbraak. Maar de kamer zelf is het middelpunt, omdat datgene wat de indringers echt willen zich daarin bevindt.